I begyndelsen af civilisation, blev han tilbedt som en gud. Apocalypse, den første og stærkeste af alle mutanter i X-Men universet, tog styrke fra andre mutanter til blandt andet blive udødelig og usynlig. Efter tusinder af år, vågner han igen og vil være dybt skuffet over den nye verden, han mødtes med. Han rekrutterede flere mutanter, herunder en brudt Magneto (Michael Fassbender), for at rydde en verden af mennesker og skabe en ny verdensorden, hvor han regerer. Stillet over for denne trussel må Raven (Jennifer Lawrence) ved hjælp af Professor X (James McAvoy) lede et team af unge X-Men for at redde menneskeheden fra total ødelæggelse.
